Choctaw Nationens historie i Oklahoma begyndte i 1820, da stammeledere i det centrale Mississippi underskrev Doak-traktatens traktat og afstod rig bomuld lander i deltaområdet øst for Mississippi-floden i cirka tretten millioner hektar i det canadiske, Kiamichi, Arkansas og Red River-vandområder i det sydøstlige Oklahoma. Selv om nogle familier flyttede ind i det nye land, gjorde flertallet det ikke, før Andrew Jackson skubbede sin indianer Fjernelseslov gennem Kongressen i 1830. I det år underskrev Choctaw-ledere Dancing Rabbit Creek, afstod deres resterende territorium i Mississippi og gik med på at flytte vest. I løbet af efteråret og vinteren 1831–32 ankom mere end seks tusind Choctaw i det der snart var at blive kendt som “det indiske territorium.” De bosatte sig primært omkring Boggy Depot i den vestlige del af deres nye lande, Doaksville i sydøst og Skullyville i nordøst. I løbet af 1832 og 1833 omkring fem tusind flere Choctaw arri ved.
Borgere i hver af de tre traditionelle distrikter i nationen øst for Mississippi-floden forblev generelt sammen i vest. Da de organiserede deres nye regering, bevarede de de gamle distriktsnavne Moshulatubbee (nordøst), Pushmataha (sydvest) og Apukshunnubbee (sydøst). Deres bosættelsesmønstre adskilte sig fra livet i øst, primært ved at de ikke opretholdte kompakte landsbyer men bosatte sig på mere adskilte gårde. Byerne Doaksville, Skullyville og Boggy Depot var hovedsageligt kommercielle centre med amerikanske postkontorer, smedebutikker og kommercielle butikker.
Selv om fjernelsen havde været dyr med hensyn til tab af menneskeliv, genoptog Choctaw deres regering ved at vedtage en ny forfatning i 1838. Dokumentet var nødvendigt, da de havde aftalt at udleje den vestligste del af deres land til Chickasaw Nation, hvis fjernelsestraktat tillod dem at vælge deres eget nye hjemland. Den nye Choctaw-forfatning skabte for Chickasaw et fjerde distrikt og fulgte også den nuværende magtfordeling inden for nationen. Høvdinger fra de tre distrikter dannede en udøvende gren, et repræsentativt råd dannede en lovgivende gren, og domstole dannede en domstol. En “fyrtårn” eller en militær enhed håndhævede lovene.
I 1842 vedtog Choctaw-nationen en ny forfatning, der indførte en to-kameralovgiver. Samme år overtog nationen kontrollen over de skoler, der var blevet oprettet i regi af American Board of Commissioners for Foreign Missions (ABCFM) og Methodist Episcopal Church. Missionærer, der havde arbejdet i den gamle nation, fulgte deres sognebørn mod vest. Rådet opererede selv Spencer Academy nær Doaksville som et træningssted for unge mænd, der forventedes at blive ledere af stammen. Nationen værdsatte også uddannelse for kvinder og støttede Chuwalla (Chuwahla) kvindeseminarium på Pine Ridge i Puckshanubbee District, Kunsha (Kunaha eller Koonaha) Female Seminary på Goodwater, på den østlige side af Boggy-floden i Pushamattahaw-distriktet, Ayannubbee (Ianubbe) ) Kvindeseminarium nær Eagletown og Wheelock Academy. Methodist Episcopal Church fik ansvaret for drenge- og piger-skoler på Fort Coffee i Moshulatubbee-distriktet og Nanawaiya Academy nær landets rådhus (vest for det nuværende Tuskahoma). Finansiering til disse institutioner kom fra annuitetbetalinger for jord, der blev afstået i en 1825-traktaten.
I 1850erne var befolkningen i Choctaw Nation en blanding af mennesker. Nogle bevarede gamle skikke, såsom traditionelle ægteskaber eller rituelt frieri, hvor en ung mand forfulgte en ung kvinde og hun indikerede sin vilje eller uvillighed til at blive fanget. I 1855 var der elleve kristne kirker med et samlet medlemskab på 1.094, og i 1860 rapporterede ABCFM tolv med et medlemskab på 1.362. Choctaw-loven bestemte, at “ingen person, der benægter væsenet af en gud, eller en fremtidig tilstand af belønninger og straffe, skal have ethvert embede i den civile afdeling i denne nation, og han skal heller ikke få lov til at svare ved nogen domstol. “På trods af kristen indflydelse er traditionel Choctaw stickball spil blev stadig spillet. Traditionelle gæstfrihedsskikke fortsatte med at dele mad, og slægtskabsterminologi understregede afstamning gennem moderens linje.
1850erne bragte også nye indflydelser i nationen. Disse blev legemliggjort i jernbaneudvikling, i nye økonomisk aktivitet genereret af nettoprovencesagen, som var blevet initieret af Peter Pitchlynn for at inddrive provenuet fra salget af Choctaw-lande øst for Mississippi og i den endelige adskillelse af Choctaw- og Chickasaw-regeringerne. Chickasaw Nation-lederne blev i stigende grad tilbageholdende i deres status som en division af Choctaw-regeringen, og grænselinjen mellem deres respektive territorier var stadig i tvivl. På samme tid var USAregeringen ledte efter jord, hvorpå der kunne bosættes fjendtlige slettestammer under dens forbeholdspolitik. En traktat i 1855 tilfredsstillede disse adskillige bekymringer. Chickasaw fik politisk uafhængighed, skønt Choctaw og Chickasaw jordbasis forblev i fælleseje. Jernbanerettighedsret gennem disse lande blev garanteret, den føderale regering accepterede kravet om nettoprovenu, og Choctaw- og Chickasaw-nationerne lejede landet vest for den 98. Meridian til den føderale regering til afvikling af vestlige stammer.
I slaveriet var før borgerkrigen et overordnet spørgsmål. Det amerikanske bestyrelse for kommissærer for udenlandske missioner afviste slaveri utvetydigt, men missionærerne selv, hvoraf nogle havde arbejdet blandt choktaverne siden 1818, indså at de boede i en nation med mange ledere, der omfavnede institutionen. I 1859 opgav missionærerne deres tilknytning til ABCFM og sluttede sig til den presbyterianske kirkesamfund.
Choctaw-nationen underskrev en traktat med den konfødererede regering i 1861. På grund af antallet af slaveindehavere blandt dens ledelse, Choctaw-folket. var det stærkeste engagerede af det Indiske Territoriums nationer over for den sydlige sag. Konføderationens fald betød imidlertid, at de fem stammer blev tvunget til at forhandle nye traktater med den amerikanske regering. Som besejrede nationer blev de tvunget til at afstå territorium og til at tiltræde De Forenede Staters “krav om udvidet jernbanerettighedsret over indiske lande. Den føderale regering tvang dem også til at sælge deres vestlige lande. I løbet af forhandlingerne om disse traktater foreslog imidlertid Choctaw-chef Allen Wright, at navnet “Oklahoma” blev brugt til et område, der blev foreslået til stammerne, der bor i regionen.
Resultatet af borgerkrigen var at underminere stammefolk Konflikten åbnede det indiske territorium for udnyttelse med jernbaner og ikke-indiske ranchere, kulminearbejdere og kommercielle iværksættere. Selvom Choctaw Nation havde forsøgt at regulere aktiviteterne for ikke-indianere ved at pålægge gebyrer og licenser, og også i 1870erne til regulere ægteskab mellem stammeborgere og ikke-indianere, blev nationen hurtigt overvældet af ikke-borgere.
Den føderale politik for indisk assimilering i slutningen af det 19. århundrede, legemliggjort i General Allo lov (Dawes Severalty Act) i 1887 blev pålagt Choctaw Nation i Curtis Act i 1898. Denne sidstnævnte lovgivning, som afskaffede tribal domstole og var beregnet til at fremskynde tribalregeringernes død, kodificerede også teksten til en aftale at Choctaw og Chickasaw Nations havde underskrevet i 1897 med Dawes Commission i Atoka. Atoka-aftalen gennemførte tildeling, men den afsatte også kul- og asfaltaflejringer i den nordlige del af Choctaw Nation som kommunale aktiver for stammedlemmer. I 1902 underskrev Choctaw og Chickasaw et supplement til Atoka-aftalen for at fremskynde tildelingsprocessen og lette gennemførelsen af Curtis Act.
Kort efter at Curtis Act blev lov, monterede de fem stammer en endelig politisk bestræbelser på at forhindre opløsning af deres regeringer. I 1905 mødtes deres repræsentanter i Sequoyah-konventionen for at foreslå oprettelse af en indisk stat, der ville blive optaget i Unionen. Selvom flytningen mislykkedes, blev Sequoyah-konventionen en model for Oklahoma Constitutional Convention. I 1906 vedtog kongressen den endelige lov, der bestemte opløsning af regeringerne for de fem stammer i det indiske territorium.
Supplementet fra 1902 til Atoka-aftalen opretholdt imidlertid Choctaws kommunale kul- og asfaltbesætninger som kommunale ejendomme Disse “adskilte kullande” skulle sælges af den amerikanske regering for at give stammen indtægter. Fordi kullandene ikke blev solgt i perioden efter staten, fortsatte en Choctaw-regering med at eksistere, og den kæmpede for at beskytte disse ressourcer. Nogle stammemedlemmer ønskede en fordeling pr. indbygger af jorden og dets mineraler. Den føderale regering solgte dog trediveårige lejeaftaler til mineselskaber i håb om, at kulpriserne kunne stige. I 1942 under Anden Verdenskrig mineraler blev værdifulde for krigsindustrien, og høringer fulgte for at diskutere, om regeringen skulle fortsætte lejekontrakterne med deres løbende indkomst for Choctaws eller afvikle stammegården. I 1948 den amerikanske regering selv købte det meste af kullandene fra Choctaw Nation for $ 8,5 millioner. I 1950erne førte den amerikanske regering en politik om at afslutte det særlige forhold mellem sig selv og de indiske stammer. Dette førte til et initiativ i 1959 af den udnævnte Choctaw Nation-chef for at placere den resterende del af stammens mineralbeholdninger i en privat tillid. Det ville afslutte det føderale forhold og give halvdelen af den indkomst, der skulle afvikles til en betaling pr. Indbygger .
Den voksende nationale indiske aktivisme i 1960erne førte til ophævelse af opsigelseslovgivningen. Derefter gav lokale initiativer finansieret af føderal krig mod fattigdomsprogrammer en genopblussen af Choctaws nationale identitet. I 1971 genoprettede den amerikanske kongres Five Tribes rettigheder til at afholde folkevalg til deres høvdinge. I juni 1984 vedtog Choctaws også en ny forfatning med en magtbalance mellem udøvende, lovgivende og retlige grene.
I begyndelsen af det enogtyvende århundrede opnåede Choctaw Nation indtægter fra spiloperationer (bingo og pari-mutuel satsning på hestevæddeløb), fremstilling og personaleadministrationstjenester for føderale agenturer. Den samlede stammeindskrivning udgjorde ca. 127.000 medlemmer. Choctaw Nation hovedkvarter blev opretholdt i Durant, Oklahoma. Kulturelle revitaliseringsaktiviteter omfattede Choctaw-sprogklasser, der blev tilbudt via Internettet og en årlig Choctaw Labor Day-fest, der inkluderer både populære countrymusikssangere og religiøse tjenester med sang af Choctaw-salmer. Choctaw-nationen har opnået økonomisk succes, samtidig med at den bevarer sin historie og promoverer elementer i sin kultur.